现在吕惠卿虽然已经斥逐，而尚留章惇在朝廷，也尚且医疗疾病，四体而止治其一边，粪便除清除一堂，而尚存一半污秽啊。章惇出知湖州(浙江省湖州市)。
熙宁九年(1076年)十月，峡州、辰州(湖南省沅陵县)、沅州(湖南省芷江侗族自治县)发生骚乱。
朝廷改任章惇为荆湖北路首府荆南(今湖北省荆州市)知府，兼提举本路兵马巡检，诏令章惇亲自前往辰州、沅州，安抚叛蛮。章惇设置诚州(湖南省靖州苗族侗族自治县)。
五月，朝廷改任章惇为杭州知州，没有到任，即被召回朝任翰林学士，因为母亲死亡，辞官服丧，服除，历任判三馆秘阁、知审官院兼翰林学士。
回京任职
元丰三年(1080年)，章惇担任右谏议大夫、参知政事。
元丰四年(1081年)，章惇的父亲章俞，侵占百姓沈立的田地，沈立拦路向章惇告状，章惇把他抓到开封。
大理寺弹劾章惇的父亲太子宾客致仕章俞、弟弟颍州沈邱县主簿章恺，侵占民田。开封府官，各怀观望，害怕躲避佥书。章惇奏事，及报上，不符实际，又按察裁决所开始时，追治堂吏王冕等，证实周之道等人的话。
章惇以为有司不当信王冕等语，想虚构捏造次数，强迫执政，以此报制勘所，仍称请尽情彻底查究，不可以只信其谬说，坐不适当指挥制勘院，固有是责。
章惇被罢免，任蔡州知州，出任陈州知州，改定州(河北)知州兼定州路安抚使
元丰五年(1082年)，章惇被召任门下侍郎，为副相之首。
元丰八年(1085年)，宋神宗病危时，有人企图策立神宗二弟雍王赵颢或四弟曹王赵頵。
章惇与以宰相王珪为首的宰执们一起决议立宋神宗长子赵佣为皇太子，章惇写在纸上，王珪拿给已不能说话的宋神宗看，经神宗点头同意;请宋神宗母、皇太后高氏垂帘听政，宋神宗同意，太子赵佣即位。
五月，章惇任知枢密院事。
十月，范纯仁、朱光庭、苏辙等人担任谏宫。
章惇对宣仁后说：谏官全部令两制以上奏举，然后宰执进拟。现在除目由中出，我不知从何知之，得非左右所荐，此门不可以渐渐开启。
宣仁后说：全部大臣所推荐，不是左右。章惇说：大臣应该公开张扬，为什么秘密推荐。现在皇帝幼冲，皇太后同听万机，应该遵循以前的制度。
门下侍郎司马光对章惇说：范纯仁、范祖禹等人任谏官，是众望所归，不能因为我的缘故，而挡住贤臣晋升之路，倘若必须如此，那么我宁愿辞职。
章惇说：我也知道韩缜、吕公著、司马光不会徇私舞弊，但如果将来有一天奸臣执政，以这为例，提升谏官以亲疏为标准，台谏官就失去意义了，这会造成政治的昏暗，国家安危之所系。
高太后下诏取消诏令，范纯仁被改任为天章阁待制，范祖禹为著作佐郎，其余三人依旧。
朝争失败
元祐元年(1086年)，监察御史王岩叟说：现在天下之大害，莫如青苗、免役之法，阴困生民，没有像茶盐之法，流毒数路。朝中之大奸邪，不如蔡确之阴邪险刻，章惇之谗贼狠戾，陛下反容而留之，此天意之所以未开也。
章惇被朱光庭弹劾不忠，议论政事之际，明目张胆，放纵辩论，竭力而行，用难听的话毁谤，以害政事。
司马光要割地给西夏，得到旧党的支持，章惇很生气，说议者可斩。说他们是无见识的不逞之徒。甚至说司马光村夫子、无能为。
高太后垂帘听政，以司马光为门下侍郎、宰相，全部罢废新法，举朝没有敢说话的人，章惇多次与司马光争论。
章惇说：现在天下政事，比熙宁元年以前，变更数也数不过来，事既与相不同，怎么可以全部检用熙宁元年现行条贯，不知虽是差役一事，官司关连上下，事物目极多，条贯相互干涉，岂可单独用差役一门，显见施行未得。
今天更张政事，所系生民利害，免疫、差役之法最大，急须详审，不可轻易，今天只限五天，诸县何由擎化利害，不知如此变更草率，反而更加为害。
章惇独自上疏，逐条分析免役、差役二法的利弊，驳斥司马光对免役法的攻击，同司马光在帘前争论。
章惇说：像役法，熙宁初，用雇代差，实行太快速，所以有现在损害，现在重新以差代雇，应该详细议论，经常讨论，或许可以实行，而限止五天，其损害将越来越多啊。
谏官多次弹劾章惇，章惇居位如故。章惇驳斥司马光所改的役法，积累数千言。司马光的建议施行后，章惇愤恨地在太后面前争辩，有以后怎么能奉陪吃剑之语，章惇的话十分不恭敬。
宣仁后很生气，御使中丞刘挚等人接连攻击他，他被贬出朝任汝州知州。
元祐元年(1086年)，旧党辩论失败，利用台谏官，对章惇进行攻击，章惇被贬官知汝州(河南临汝)，改任杭州知州，重新担任汝州知州。
十一月，章惇请求罢职，提举洞霄宫(浙江省杭州市余杭区道教宫观)。不断受到攻击。因为父亲死亡，于是守丧，仍不断受到旧党攻击。元祐更化时期章惇被贬到岭南。
乘舟之会
元祐八年(1093年)，宋哲宗亲政，想启用章惇为相，宰相范纯仁力言不可以。章惇被启用为相，章惇赴京城途中，陈瓘跟随众人途中拜见。
章惇一向听说陈瓘名，单独邀请陈瓘与同载，询问当世之务，陈瓘说：请以所乘舟比喻，偏重其可行乎。或左或右，其偏一也。明白这个，则行可矣。章惇沉默。
陈瓘再次说：天子等待您为政，敢问将何先。章惇沉思很久，说：司马光奸邪，所当先辨。陈瓘说：您误矣，此犹欲平舟势而移左以置右啊。果真这个样子，将失去天下之期望。
章惇严厉表情说：司马光辅母后，单独掌控政柄，不从事继承先烈，肆意大改传统，误国像这样，不是奸邪而什么。
陈瓘说：不察觉其心，而怀疑其行为，则不为无罪。若指为奸邪，又复改作，则误国越来越多啊。乃为章惇极论熙、丰、元祐之事。
