织田信长的父亲织田信秀是一个非常有能力的人，根据太田牛一在《信长公记》里的记载，尾张国的武士们都非常敬仰织田信秀，纷纷前来归附。在尾张国内立足以后，织田信秀的主要对手分别是西三河国的松平清康以及美浓国的斋藤道三。
斋藤道三的父亲西村本是一个和尚，在出仕美浓国的国众长井氏以后获得了“长井”作为苗字，成为长井氏的一门重臣。彼时美浓国守护土岐氏、守护代斋藤氏日益衰弱，斋藤道三的父亲死后，道三夺取了长井家的实权，又获得了继承守护代斋藤氏的许可。不久之后，斋藤道三流放了守护土岐赖武，成长为美浓国最强大的势力。
天文十三年（1544年），织田信秀与越前朝仓家缔结同盟，两家以拥戴土岐赖武之子土岐赖纯回归美浓国为大义名分，包围了斋藤道三的居城稻叶山城，据传联军的总人数高达两万五千人。可是，在傍晚撤军之际，织田军却突然遭到斋藤道三的反击，一路溃败，连信秀的弟弟织田信康都在此战中战死。
天文十六年（1547年），织田信秀为嫡长子织田信长举行初阵仪式，带领信长一同出阵三河国。此时称霸西三河的大名松平清康在几年前就已经被家臣杀害，其子松平广忠能力、器量不足，无法维持安城松平氏在三河国的地位，导致松平家在与织田家的战争中不断落败，连松平广忠的居城冈崎城都一度落入织田信秀的手中。
尽管三年前在美浓国战败，但是东边不亮西边亮，三河国的国众不敌信秀的军势节节败退，这时候的织田信秀依旧是春风得意。不过，转机很快就到来了。
天文十七年（1548年），松平广忠投靠了远江国、骏河国的战国大名今川义元。为了讨伐松平广忠，织田信秀率军进入了三河国安城城，随后派出军势出阵，自己则率领本阵紧随其后。三月十九日，织田信秀率领的织田军与太原雪斋率领的今川军在小豆坂展开合战，今川军的前锋是朝比奈信置、朝比奈泰能、冈部元信三人，而织田军的前锋则是织田信秀的庶长子织田信广。织田信广异常勇猛，一度将今川军的前锋打得大败，但是就在胜利在望之际，冈部元信突然率军突入织田军阵中，斩杀了许多名大将，导致织田军先胜后败。
小豆坂合战的战败，导致织田信秀在尾张国内的威望一落千丈，美浓国的斋藤道三也趁着这个机会攻打被信秀夺取的大垣城。祸不单行的是，织田信秀虽然还不到四十岁，但是长期的征战以及繁琐的政务却拖垮了他的身体。原本态度还算友好的主君清洲织田家，也因为信秀的接连战败开始对弹正忠家有些不屑。
在这样的情况下，织田信秀做出了一个他认为最合理的判断——织田家根本无法抵挡斋藤道三与今川义元的两面夹击，倒不如与其中一家缔结和约。
织田信秀选中的盟友是斋藤道三，因为比起背后有盟友武田家、北条家的今川义元来说，斋藤道三除了有织田信秀这个敌人以外，还有越前的朝仓家、近江国的六角家，都对斋藤家抱着不友好的态度，他的处境明显是比较困难的。
在织田信秀的家臣平手政秀的中介之下，斋藤道三将女儿嫁给了织田信秀的嫡长子织田信长，两家缔结了秦晋之好。斋藤道三的女儿被称为“浓姬”，军记物里也有记载她的名字叫“归蝶”、“胡蝶”等等。
与斋藤家缔结盟约以后的次年，织田信秀将家督之位让给了嫡长子织田信长，同时在尾张国东部修筑起末盛城，以便防备三河国方向的今川家。
织田信秀的病体让织田家面对今川家时只能采取守势，天文十八年（1549年）十一月八日，安城城被今川军夺取，守将织田信广被俘。天文十九年（1550年）八月，今川军动员起五万大军侵入尾张国，烧杀劫掠一番后离去。明眼人都能看出，织田信秀快不行了，织田弹正忠家也快不行了。
为了维持织田弹正忠家在尾张国的地位，织田信秀也放弃与今川家敌对。天文二十年（1551年），织田信秀与幕府将军足利义辉牵上了线，请求足利义辉介入织田家与今川家的战争，调解两家的关系。
不过，与织田信秀不同的是，新任家督织田信长对和谈之事表示反对。在织田信长看来，织田家已经有斋藤家作为盟友，完全可以依靠盟友的协助与今川家争夺三河国的霸权，并且斋藤道三也站在女婿的一边，织田信长命令自己的亲信取代父亲的家臣，成为负责与斋藤家联络的外交取次。
除了对外政策以外，织田弹正忠家历来的传统都是将领地分封给家督诸子，家督则作为弹正忠家的一门总领统率各个分家，但是这样的传统对此时的弹正忠家来说却不算非常友好。在织田信长继承家督的年代，战国大名们都早已开始在领地内实现一元化统治，织田信秀依照传统分封领地做法，使得各个分家的独立性很强，削弱了家督织田信长的实力，引起了信长的不满。信秀晚年将嫡次子织田信胜接到末盛城与自己同住，正是织田弹正忠家父子失和的证据之一。
天文二十三年（1552年），长年患病的织田信秀病逝，享年四十二岁。织田信秀的壮年去世保住了他的一世英名，因为从今川家后续对尾张国的侵略来看，织田信秀的能力确实不足以抵挡今川军的攻击。随着信秀的去世，织田信长也开始登上历史舞台，发挥着自己的潜力，同时带来了织田弹正忠家的全盛时期。
不过，如果仅仅从织田信秀去世这年的尾张国局势来看的话，说织田信长的这个开局是“地狱模式”也不为过，这个我们下回再说。